Signalisation calcique cytosolique et nucléaire chez les végétaux

Thèmes de Recherche

Les contraintes environnementales constituent des facteurs limitants en agriculture et la compréhension des mécanismes de tolérance des plantes aux stress environnementaux est essentielle pour améliorer la productivité végétale. Pour faire face à ces multiples contraintes, les plantes utilisent l’ion calcium comme second messager et médiateur des  réponses adaptatives. Le groupe s’intéresse plus particulièrement aux voies de signalisation dépendantes du calcium qui participent aux réponses immunitaires chez les plantes. Il se focalise principalement sur l’étude des protéines kinases calcium-dépendantes  (CDPKs) et les protéines apparentées à la calmoduline (CMLs), deux familles de protéines de signalisation régulées par le calcium et spécifiques aux plantes.

Imagerie calcique

Contacts : Christian MAZARS

D’une manière générale, les cellules végétales répondent aux différents stimuli par une variation du taux de calcium dans le cytosol, longtemps considéré (à tort) comme le seul compartiment actif dans la cellule en termes de signalisation calcique. Les données récentes de la littérature indiquent que d’autres compartiments cellulaires comme le chloroplaste, la mitochondrie ou le noyau participent aussi à la génération d’une variation calcique spécifique en réponse à un stimulus perçu (Xiong et al. 2006). La compartimentation du signal calcique, en combinatoire avec les autres paramètres tels que la durée, intensité, origine, forme et fréquence des signaux calciques, permet de définir le concept de signature calcique qui attribue à un stimulus donné une variation calcique spécifique (McAinsh & Pittman 2009).

L’équipe s’est dotée d’un outil lui permettant de suivre en temps réel les variations calciques dans les compartiments cytosolique et nucléaire, en utilisant une sonde calcique naturelle issue de la méduse appelée aequorine et dont le fonctionnement est schématisé ci-dessous :

L’apo-aequorine est capable en présence du chromophore coelenterazine de lier 3 ions calcium. Cette liaison va entrainer un changement conformationnel entrainant une oxydation intramoléculaire et conduisant à l’émission de lumière dans le bleu (468nm) proportionnelle à la concentration en calcium et détectable avec un luminomètre ou une caméra intensifiée.

En utilisant cette approche le groupe a pu mettre en évidence :

  • la contribution du noyau à la définition d’une signature calcique cellulaire
  • l’autonomie, du noyau en matière de perception de signaux externes et de signalisation calcique
  • la possibilité que le noyau contrôle indépendamment, ou en concertation avec le cytosol, la mise en place des réponses impliquant le calcium

Les pistes de recherche qui sont maintenant explorées dans le groupe visent à développer en collaboration, des approches expérimentales et techniques d’imagerie bas niveaux de lumière visant à visualiser en temps réel les variations calciques au niveau de la plante entière ou d’un organe en réponse à divers stimuli. Il s’agit d’exploiter au mieux la grande dynamique de réponse de l’aequorine avec l’objectif d’atteindre une résolution au niveau d’une cellule unique.

Nous explorons aussi les possibilités offertes par la nouvelle sonde G5A basée sur le BRET (Bioluminescence Resonance Energy Transfert) dont le principe de fonctionnement est illustré ci-dessous et qui présente un rapport signal/bruit 3 à 5 fois plus élevé que celui de l’aequorine (Xiong et al. 2014).

Collaborations :

Barker D. , De Carvalho-Niebel F. : http://www6.toulouse.inra.fr/lipm_e…

Le Ru A. : http://www.fraib.fr/Ressources-tech…

Mithöfer A. : http://www.ice.mpg.de/ext/bioorgani…

Xiong T.C. : http://www1.montpellier.inra.fr/ibi…

Bibliographie afférente externe :

McAinsh MR, Pittman JK. (2009) Shaping the calcium signature. New Phytol. 181(2):275-94.

Alonso MT and Garcia-Sancho J. (2011) Nuclear Ca2+Signalling. Cell Calcium 49:280-289

Signalisation sphingolipidique , mort cellulaire, proteines 14-3-3 et régulation par le calcium

Contacts : Valérie COTELLE Malick MBENGUE Christian MAZARS

L’étude de la signalisation calcique nucléaire nous a conduit à considérer les sphingolipides comme activateurs potentiels (agonistes) de canaux calciques nucléaires, un rôle joué par ces molécules montré  pour les canaux calciques de type TRP chez les animaux (Grimm et al., 2005). Les Bases à Longues Chaînes (LCBs), précurseurs des céramides et de molécules plus complexes, est maintenant reconnue comme une classe de lipides de signalisation contrôlant le devenir cellulaire chez les eucaryotes.

Notre groupe et d’autres équipes ont montré que les LCBs sont capables d’induire des réponses de mort cellulaire programmée (PCD) lorsqu’ils sont appliqués à des plantes ou des cellules végétales en culture. Nous avons montré que parmi ces LCBs, seuls les composés non-phosphorylés (sphingosine, dihydrosphingosine, diméthylsphingosine) sont capables d’induire des variations calciques nucléaires différentes selon le composé dans des cellules entières ou des noyaux isolés.(Xiong et al., 2008).

Nous avons par ailleurs démontré que les deux LCBs les plus abondants chez les végétaux, la phytosphingosine et la dihydrosphingosine, sont capables d’induire une mort cellulaire programmée de cellules d’Arabidopsis ou de tabac et nous avons cherché à comprendre comment le calcium contrôle cette PCD.

D’autre part, un analogue structural naturel de ces LCBs, la mycotoxine fumonisine B1 (FB1) induit des symptômes de mort lorsqu’elle est infiltrée dans des feuilles d’Arabidopsis. Nous avons contribué à décrire les premiers évènements moléculaires associés à la signalisation cellulaire des LCBs ou de la FB1 :

             Une augmentation de la concentration calcique cytosolique

             Une augmentation de la teneur en LCBs libres dans la cellule

             Une augmentation différée de la concentration en calcium libre dans le noyau

             Un burst oxydatif  d’H2O2 et de  NO

Une approche pharmacologique nous a conduits à démontrer que les augmentations de calcium nucléaire sont essentielles au développement des symptômes de PCD (Lachaud et al. 2010), tandis que les bursts oxydatifs de H2O2 et de NO ne seraient pas impliqués dans ce processus (Lachaud et al. 2011, Da Silva et al. 2011).

Les signatures calciques activent une kinase calcium-dépendante (CPK3) sequestrée par un dimère de protéines 14-3-3s. En présence de LCBs ou de FB1, CPK3 phosphoryle un site impliqué dans la dimérisation des 14-3-3s, ce qui permet sa libération et entraîne son clivage. Une approche de génétique inverse en utilisant des mutants KO cpk3 nous a permis de démontrer que CPK3 joue le rôle de régulateur positif dans la PCD induite par la mycotoxine FB1 (Lachaud et al. 2013). L’augmentation de NO observée en réponse au traitement de cellules de tabac par les LCBs conduit, quant à elle, à l’accumulation de glycéraldehyde-3-phosphate deshydrogénase (GAPDH) dans le noyau où elle est retrouvée nitrosylée.

L’ensemble des résultats nous a conduits au modèle suivant :

En nous recentrant sur la plante modèle Arabidopsis, nos objectifs actuels et futurs sont :

  1. Comprendre comment le calcium et sa compartimentation contrôlent via des interactions proteine-protéine (14-3-3 – CPK3) et des évènements de phosphorylation la voie des sphingolipides conduisant à la PCD.
  2. Caractériser les processus de régulation ainsi que le rôle des protéines 14-3-3 et de leurs protéines cibles dans la PCD induite par les LCBs.

Collaborations

Le Ru A. : http://www.fraib.fr/fraib_eng/Techn…

Xiong T.C. : http://www1.montpellier.inra.fr/ibi…

Boudsocq M. : http://www.ips2.u-psud.fr/spip.php?…

Van der Hoorn R. : http://www.plantchemetics.org/index…

Bibliographie afférente (externe)

Grimm C, Kraft R, Schultz G, Harteneck C. (2005). Activation of the melastatin-related cation channel TRPM3 by D-erythro-sphingosine [corrected]. Mol Pharmacol. 67(3):798-805

Senseurs calcium et stress environnementaux

Contacts : Didier ALDON, Jean-Philippe GALAUD, Benoît RANTY, Christian MAZARS

Comme tous les organismes vivants, les plantes sont soumises aux contraintes de leur environnement qu’elles soient de nature biotique (bactéries, champignons, virus …) ou abiotique (déficit hydrique, salinité des sols, températures extrêmes…) et doivent y faire face s’en pouvoir s’y soustraire. Les mécanismes permettant de déclencher les réponses adaptées selon la nature et l’intensité du signal perçu reposent sur la capacité des plantes à percevoir les stimuli de l’environnement, à décoder ces signaux et à activer les programmes génétiques appropriés. Cependant, les bases moléculaires qui sous-tendent les mécanismes de perception, de signalisation et de régulation de l’expression génique activés en réponse aux contraintes environnementales restent encore mal connues.

Il est bien établi que la capacité des plantes à percevoir de nombreux facteurs de l’environnement est à l’origine de la génération de variations du taux de calcium dans la cellule végétale et que ces variations constituent un élément essentiel dans la mise en place des réponses d’adaptation aux modifications de l’environnement.

Parmi les protéines capables de prendre en charge et de décoder les signaux calciques, on trouve la calmoduline (CaM) qui est une protéine présente chez tous les eucaryotes et qui est capable d’interagir et de moduler l’activité de diverses protéines cibles. A côté de la forme typique de CaM, les plantes possèdent un répertoire particulier de protéines apparentées à la CaM, désignées CML (CalModulin-Like), dont les rôles physiologiques sont dans la plupart des cas inconnus (Perochon et al. 2011, Zhu et al. 2015).

Les travaux réalisés dans l’équipe en utilisant la plante modèle Arabidopsis apportent des données nouvelles sur la fonction physiologique de certaines CaM et CMLs et de leurs cibles dans la tolérance aux stress (Ghorbel et al. 2015). Ainsi, nous avons montré que CML8 et CML9  agissent comme des régulateurs dans les réponses à des stress biotiques et/ou abiotiques (Magnan et al. 2008 ; Leba et al, 2012, Zhu et al. 2017).

Nos objectifs visent à poursuivre l’étude du rôle des  CMLs chez la plante modèle Arabidopsis et à l’étendre à la Tomate. Nous cherchons à évaluer la contribution de ces acteurs de la signalisation calcium dans des réponses de plantes à des stress combinés (i.e. stress hydrique et/ou élévations modérées de température et des modifications de sensibilité/ résistance à des bactéries phytopathogènes).

La compréhension de la fonction des CMLs dans ces processus biologiques passe aussi par l’identification de leurs partenaires protéiques. Diverses approches expérimentales menées dans l’équipe ou en collaboration ont permis d’identifier des protéines cibles dont les études sont actuellement en cours dans l’équipe.

Collaborations :

Projet ANR CaPPTure* (2018-2021) en collaboration avec :

*Projet labellisé par le GIS BV et le Pôle de Compétitivité AGRI SUD-OUEST INNOVATION

Richard Berthomé, Toulouse, France : http://www6.toulouse.inra.fr/lipm/R…

Claire Lurin, Saclay, France : http://www.ips2.u-psud.fr

Abdel Bendhamane, Saclay, France : http://www.ips2.u-psud.fr

Autres : 

Xiaoyang Zhu, Guangzhou, South China Agricultural University, Chine

Wayne Snedden, Kingston, Canada. : https://sneddenlab.wordpress.com/research/

Axel Mithöfer, Iena, Allemagne : http://www.ice.mpg.de/ext/bioorgani…

Moez Hanin Sfax, Tunisie : http://www.cbs.rnrt.tn/

Participation au « réseau résistance des plantes » structuré par JB Morel et L Deslandes (Département SPE, INRA)

Membre du Groupement d’Intérêt Scientifique « Biotechnologies Vertes » (GIS BV)

Collaborations locales :

Projet FRAIB- Labex Tulip avec F. Roux « Effet de changements climatiques sur le tradeoff croissance/réponse aux bioagresseurs chez Arabidopsis thaliana ».

Publications

2018

Aldon D, Mbengue M, Mazars C, Galaud JP (2018) Calcium Signalling in Plant Biotic Interactions. Int J Mol Sci. [http://www.mdpi.com/1422-0067/19/3/665]

2017

Zhu X, Perez M, Didier Aldon D & JP Galaud (2017) Respective contribution of CML8 and CML9, two arabidopsis calmodulin-like proteins, to plant stress responses.[http://www.tandfonline.com/doi/full…]

Ghorbel M., Cotelle V., Ebel C., Zaidi I., Ormancey M., Galaud J.P., Hanin M. (2017) Regulation of the wheat MAP kinase phosphatase 1 by 14-3-3 proteins. [http://www.sciencedirect.com/scienc…] 257, 37–47.

Zhu X, Robe E, Jomat L, Aldon A, Mazars C, Galaud JP (2017) Calmodulin-like 8 contributes to plant immunity.[https://academic.oup.com/pcp/articl…] 58(2):307-319

Ormancey M, Thuleau P, Mazars C, Cotelle V (2017) CDPKs and 14-3-3 Proteins : Emerging Duo in Signaling. Trends Plant Sci. S1360-1385(16)30190-X.

2016

Testard A, Da Silva D, Ormancey M, Pichereaux C, Pouzet C, Jauneau A, Grat S, Robe E, Brière C, Cotelle V, Mazars C, Thuleau P (2016) Calcium- and Nitric Oxide-Dependent Nuclear Accumulation of Cytosolic Glyceraldehyde-3-Phosphate Dehydrogenase in Response to Long Chain Bases in Tobacco BY-2 Cells. Plant Cell Physiol 57 (10) :2221-2231

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Cotelle V, Leonhardt N (2016) 14-3-3 proteins in guard cell signaling. Front.Plant Sci 6:12

Mazars C ; Ranty B ; Aldon D ; Oelmüller R ; Galaud J-P ; Mithöfer A (2016) CMLs control host-plant interactions.Endocytobiosis and Cell Research 27:13-19

2015

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Mazars C, Brière C, Grat S, Pichereaux C, Rossignol M, Pereda-Loth V, Eche B, Boucheron-Dubuisson E, Le Disquet I, Medina FJ, Graziana A, Carnero-Diaz E (2014) Microsome-associated proteome modifications of Arabidopsis seedlings grown on board the International Space Station reveal the possible effect on plants of space stresses other than microgravity. Plant Signal. Behav. 9. e29637

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2012

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Leba LJ, Cheval C, Ortiz-Martín I, Ranty B, Beuzón CR, Galaud JP, Aldon D (2012) CML9, an Arabidopsis calmodulin-like protein, contributes to plant innate immunity through a flagellin-dependent signalling pathway. Plant J. 71(6):976-89. PubMed PMID : 22563930.

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2011

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Amelot N, Carrouche A, Danoun S, Bourque S, Haiech J, Pugin A, Ranjeva R, Grima-Pettenati J, Mazars C, Briere C (2011) Cryptogein, a fungal elicitor, remodels the phenylpropanoid metabolism of tobacco cell suspension cultures in a calcium-dependent manner. Plant Cell Env 34 : 149-161 texte

Aubert Y, Leba LJ, Cheval C, Ranty B, Vavasseur A, Aldon D, Galaud JP (2011) Involvement of RD20, a member of caleaosin family, in ABA-mediated regulation of germination in Arabidopsis thaliana. Plant Signal & Behav. 6 : 538-540

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Lachaud C, Da Silva D, Amelot N, Beziat C, Briere C, Cotelle V, Graziana A, Grat S, Mazars C, Thuleau P (2011) Dihydrosphingosine-induced programmed cell death in tobacco BY-2 Cells is independent of H2O2 production. Mol Plant 4(2) : 310-318

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2010

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Gaulin E, Drame N, Lafitte C, Torto-Alalibo T, Martinez Y, Ameline-Torregrosa C, Khatib M, Mazarguil H, Villalba-Mateos F, Kamoun S, Mazars C, Dumas B, Bottin A, Esquerre-Tugaye MT, Rickauer M (2006) Cellulose binding domains of a Phytophthora cell wall protein are novel pathogen-associated molecular patterns. Plant Cell 18 : 1766-1777

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Lecourieux D, Lamotte O, Bourque S, Wendehenne D, Mazars C, Ranjeva R, Pugin A (2005) Proteinaceous and oligosaccharidic elicitors induce different calcium signatures in the nucleus of tobacco cells. Cell Calcium 38 : 527-538

Masclaux FG, Galaud JP, Pont-Lezica R (2005) The riddle of the plant vacuolar sorting receptors. Protoplasma 226 : 103-108

Masclaux FG, Pont-Lezica R, Galaud JP (2005) Relationship between allelic state of T-DNA and DNA methylation of chromosomal integration region in transformed Arabidopsis thaliana plants. Plant Mol Biol 58 : 295-303

Olah B, Briere C, Becard G, Denarie J, Gough C (2005) Nod factors and a diffusible factor from arbuscular mycorrhizal fungi stimulate lateral root formation in Medicago truncatula via the DMI1/DMI2 signalling pathway. Plant J 44 : 195-207

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Charpenteau M, Jaworski K, Ramirez BC, Tretyn A, Ranjeva R, Ranty B (2004) A receptor-like kinase from Arabidopsis thaliana is a calmodulin-binding protein. Biochem J 379 : 841-848

Gressent F, Cullimore JV, Ranjeva R, Bono JJ (2004) Radiolabeling of lipo-chitooligosaccharides using the NodH sulfotransferase : a two-step enzymatic procedure. BMC Biochem 5 : 4

Masclaux F, Charpenteau M, Takahashi T, Pont-Lezica R, Galaud JP (2004) Gene silencing using a heat-inducible RNAi system in Arabidopsis. Biochem Biophys Res Commun 321 : 364-369

Perruc E, Charpenteau M, Ramirez BC, Jauneau A, Galaud JP, Ranjeva R, Ranty B (2004) A novel calmodulin-binding protein functions as a negative regulator of osmotic stress tolerance in Arabidopsis thaliana seedlings. Plant J 38 : 410-420

Xiong TC, Jauneau A, Ranjeva R, Mazars C (2004) Isolated plant nuclei as mechanical and thermal sensors involved in calcium signalling. Plant J 40 : 12-21

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Centis-Aubay S, Gasset G, Mazars C, Ranjeva R, Graziana A (2003) Changes in gravitational forces induce modifications of gene expression in A. thaliana seedlings. Planta 218 : 179-185

Laval V, Masclaux F, Serin A, Carriere M, Roldan C, Devic M, Pont-Lezica RF, Galaud JP (2003) Seed germination is blocked in Arabidopsis putative vacuolar sorting receptor (atbp80) antisense transformants. J Exp Bot 54 : 213-221

Thuleau P, Leclerc C, Xiong TC, Mazars C, Leclerc C, Moreau M (2003) Luminous plant and animals or the expression of aequorin and « chameleon » probes : a new light in calcium signaling. J Soc Biol 197 : 291-300

Thèses

Thèses achevées

Ambroise Testard (2014-2017) Rôle de la glycéraldéhyde 3-phosphate déshydrogénase nucléaire lors de mise en place de la mort cellulaire induite par les sphingolipides chez les végétaux.

Manon Perez(2014-2017) Analyse de la contribution de PRR2, un facteur de transcription de type GARP, dans la physiologie des plantes.

Mélanie Ormancey (2016) Signalisation calcique et protéines 14-3-3s dans la mort cellulaire induite par les sphingolipides chez les végétaux.

Xiaoyang Zhu (2016) Contribution de CML8 et CML11, deux « Calmodulin-like proteins » d’Arabidopsis thaliana dans les réponses aux stress.

Mouna Ghorbel (2015) Signalisation calcique et tolérance du blé aux stress abiotiques : rôles des calmodulines dans la modulation d’une MAPK Phosphatase (TMKP1). Thèse en co-tutelle (JP Galaud et M Hanin, Sfax, Tunisie)

Cécilia Cheval (2013) Contribution d’une « Calmodulin-like protein » CML9, et de son partenaire, le facteur de transcription de type GARP PRR2, à la mise en place des réactions de défense chez Arabidopsis thaliana.

Elsa Prigent (2013) Les protéines 14-3-3 et leurs cibles dans la voie de signalisation conduisant à la mort cellulaire programmée en réponse aux sphingolipides : régulation par le calcium.

Louis-Jérôme Leba (2011) Contribution d’AtCML9 aux réactions de défense mises en place en réponse à des stress biotiques chez Arabidopsis thaliana.

Daniel Da Silva (2011) Rôle du compartiment nucléaire dans la signalisation conduisant à la mort cellulaire en réponse aux sphingolipides chez des cellules de tabac BY2.

Yann Aubert (2011) Analyse fonctionnelle de deux protéines de liaison au calcium (AtCML9 et RD20) dans les réponses aux contraintes hydriques chez Arabidopsis thaliana.

Nicolas Amelot (2010) Couplage entre signalisation calcique et modulation du transcriptome en réponse à la cryptogéine chez le tabac. (en co-direction avec l’équipe « Régulation transcriptionnelle »).

Christophe Lachaud (2010) Mort cellulaire induite par les sphingolipides et signalisation calcique chez les végétaux.

Alexandre Perochon (2010) Signalisation calcium chez les plantes : Identification et caractérisation de partenaires de CML9, une protéine réceptrice des signaux calciques, impliquée dans les réponses aux stress de l’environnement chez Arabidopsis thaliana.

Fabienne Magnan (2007) Analyse fonctionnelle d’une protéine de type calmoduline d’Arabidopsis thaliana (AtCML9). Rôle dans les réponses des plantes aux contraintes de l’environnement.

Tou-Cheu Xiong (2005) Le noyau de la cellule végétale est-il autonome en matière de signalisation calcique ?

Elian Perruc (2004) Signalisation calcium chez les végétaux : Caractérisation d’une protéine affine à la calmoduline impliquée dans les réponses aux contraintes de l’environnement.

Frédéric Masclaux (2004) Analyse fonctionnelle d’une famille de protéines membranaires (AtBP-80) chez Arabidopsis thaliana : Recherche, obtention et caractérisation de mutants.

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